1927年是卡普拉人生最重要的轉折點，他正式簽約哥倫比亞影片公司，老闆哈里·柯恩以1000美元的報酬聘他作導演。1928年拍攝了該公司的第一部有聲電影The Submarine。1927－1933年，卡普拉為該公司拍攝了《這么一回事》（That Certain Thing ，1928年）、《道諾萬事件》（The Donovan Affair ，1929年）、《飛》（Flight，1929年）、《風雨無阻》、《閒花淚》、《征空史》、《金髮女郎》（Platinum Blonde，1931年 ）、《神女》（The Miracle Woman，1931年）、《苦纏綿》、《黃金潮》、《閻將軍的苦茶》（The Bitter Tea of General Yen ，1933年）等12部影片。1933年30萬美元投資的《一日貴婦》首次得到奧斯卡的關注，獲最佳導演獎提名。
1934年，卡普拉憑藉《一夜風流》的成功在好萊塢奠定了自己大牌導演的地位，開創了浪漫喜劇的新類型，並獲得五個奧斯卡獎。繼《一夜風流》之後，《富貴浮雲》（Mr. Deeds Goes to Town ，1936年）和《浮生若夢》（You Can't Take It with You ，1938年）又使他3捧奧斯卡最佳導演獎。《消失在地平線》（Lost Horizon ，1937年）、《史密斯先生到華盛頓》和《風雲人物》（It's a Wonderful Life ，1946年）等作品也都曾獲奧斯卡提名。尤其是《史密斯先生到華盛頓》（Mr. Smith Goes To Washington，1939年）獲得十一個奧斯卡獎提名。
戰後，趨於沉寂。1946年，與Sam Briskin 、威廉·惠勒和喬治·史蒂文斯成立自由影業（Liberty Films）。1946年《風雲人物》（It's a Wonderful Life ，1946年）獲得五個奧斯卡獎提名，男主角詹姆斯·斯圖爾特稱此片為其至愛。此後創作逐漸趨於沉寂，比較有影響的作品還有《聯邦一日》(State of the Union， 1948年)、《合家歡》（A Hole in the Head ，1959年）、《錦囊妙計》(Pocketful of Miracles，1961年)等片。
1971年，卡普拉出版了自傳《弗蘭克·卡普拉，片名前的名字》（The Name Above The Title）。
經過一番努力，卡普拉蒐集到了大量來源各異的影片，據以製作了總名為《我們為何而戰》（Why We Fight）的七部影片：《戰爭前奏曲》（Prelude to War，1942）、《納粹的進攻》（Nazis Strike，1942）、《瓜分與侵略》（Divide and Conquer，1943）、《英國戰役》（The Battle of Britain，1943）、《俄國戰役》（The Battle of Russia，1943）、《中國戰役》（The Battle of China，1944）和《戰爭迫近美國》（War Comes to America，1945）。這些影片在美國軍隊教育中被列為必看片，有些也向普通市民公映，還被譯成外語送到許多國家上映。在對美國入伍士兵進行思想教育的過程中，《英國戰役》收到了顯著效果。入伍士兵在觀看這部影片後，反英情緒大為削弱。由於大部分美國士兵是前往英國的，所以反英情緒的變化被認為是非常寶貴的成果。另外，卡普拉還組織了一些電影攝影隊，開始拍攝面向部隊的新聞片《陸海軍雜誌片》，並且與英國電影工作者合作拍攝了《突尼西亞的勝利》（Tunisian Victory，1944）。美國戰爭紀錄片中最為著名的作品大多都是關於陸軍的，陸軍情報局海外分局的電影科在這方面作出了大量工作。
系列片《我們為何而戰》的內容涉及許多國家的政治、經濟與文化傳統，影像也來自許多國家，猶如一部現代史縮影。這些影片在美國國內起到了“軍號” 作用，在美國之外則履行了外交職能。在這些影片中，“同盟國”的觀念是以“自由世界”一詞加以概括的，這種做法雖然把許多不恰當的問題完全置之度外，卻也成為了這些影片在同盟國大受歡迎的重要理由。《英國戰役》根據邱吉爾的命令在英國廣泛放映，《俄國戰役》則根據史達林的命令在蘇聯各地放映。但是，卡普拉及其攝影隊拍攝的影片並非全都獲得了好評，比如《中國戰役》把蔣介石描寫成確實統治著當時的中國的情況引起了人們的懷疑，這部影片在發行之後不久即被收回。有些影片如《認識你的敵人：日本》（Know Your Enemy：Japan，1944）在完成之後根本就沒有得到發行，根據導演之一尤里斯·伊文思的說法，此片未能上映的理由是它把裕仁天皇描寫成了戰爭罪犯，而隨著美國外交政策的變化，天皇又被認為是維持秩序的助手，而且這種狀況在戰後還要繼續下去。
序曲
納粹的進攻
分割與征服
不列顛之戰
蘇聯之戰
中國之戰
戰火燃燒到美國